Toni Collette s'intéresse très tôt au théâtre. Elle fait ses débuts sur scène à 14 ans dans une école de production de gospel avant de suivre les cours de l'Institut National d'Art Dramatique de Sydney. Elle quitte cette école prestigieuse après seulement deux ans pour suivre un metteur en scène de théâtre talentueux.
Elle apparait dans un grand nombre de pièces et en 1991 elle joue pour la première fois dans Spotswood de Mark Joffe aux côtés d'Anthony Hopkins et d'un comédien alors inconnu, Russell Crowe. Trois années plus tard, Toni Collette crève l'écran dans Muriel, la comédie de P.J. Hogan. Le film est un succès international. On lui offre alors beaucoup de scénarios similaires mais elle réussie à éviter habilement les rôles ayant un rapport avec le surpoids (elle a pris plus de 18 kilos pour jouer le rôle), le groupe ABBA ou le mariage... En 1998, elle est à l'affiche avec David Wenham d'un film indépendant The boys réalisé par le cinéaste australien Rowan Woods, d'après la pièce de Gordon Graham, et présenté en sélection officielle au Festival de Berlin. La même année elle participe au film de Todd Haynes, Velvet Goldmine, dans le rôle de l'épouse d'une rock star.
En 1999 elle est nominée aux Oscars pour son interprétation dans Sixième sens de M. Night Shyamalan. On la retrouve ensuite aux côtés de Hugh Grant dans la comédie A propos d'un garçon et de Julianne Moore dans The Hours. En 2000, elle apparait dans le remake à succès du film Shaft de John Singleton, interprété par Samuel L. Jackson. Le 17 mars 2004 elle est à l'affiche de Japenese Story de Sue Brooks. Elle y interprète une géologue dont la vie est boulversée par l'arrivée d'un businessman japonais qu'elle est chargée d'accompagner dans les régions désertiques de l'Australie. Pour ce rôle, elle reçoit le Australian Academy Award de la meilleure actrice. Le film lui-même récoltera plus de 23 prix, remportant entre autres le IF Award, le FCCA Awards et le AFI Award.
L'année suivante, elle partage avec Nia Vardalos la vedette de la comédie Connie et Carla de Michael Lembeck, produite par les studios Universal. L'histoire de deux amies obligées de fuir la mafia qui atterissent à Los Angeles et trouvent la meilleure couverture possible : se faire passer pour deux travesties se produisant dans les cabarets de la ville. On la retrouve le 16 novembre 2005 à l'affiche de In her shoes de Curtis Hanson en compagnie de Cameron Diaz et Shirley MacLaine.
En 2007, elle est membre du Jury des longs métrages du Festival de Cannes, présidé par Stephen Frears. Elle fait partie aussi du film qui a créé la surprise de l'année 2008 : la comédie Little Miss Sunshine. Toni Collette apparaît par la suite dans Towel Head, le premier film d'Alan Ball (scénariste d' American Beauty et créateur de la série Six Feet Under).
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