Après avoir décroché son diplôme universitaire, il s'installe à New York. C'est là qu'il réalise ses 2 premiers courts métrages, Assassins : A Film Concerning Rimbaud et Superstar : The Karen Carpenter Story, dans lequel il utilise des poupées au lieu de comédiens pour retracer le combat de la chanteuse contre l'anorexie. Superstar, qui lui vaut une citation à l'Oscar du meilleur court métrage.
Son 1er long métrage, Poison rend hommage à Jean Genet et obtient le Grand Prix du Jury au Festival de Sundance en 1991. Retour au court, ensuite, avec Dottie Gets Spanked que le magazine The Village Voice interprète comme La vision Pop' art de la banlieue des années 50.
Son second long métrage, Safe, est un électrochoc. Cette chronique angoissante de la dérive physique et psychologique d'une épouse ordinaire révèle Julianne Moore, avec laquelle il collaborera de nouveau par la suite, et emballe la critique : The Boston Globe, Interview Magazine et Film Comment, l'élisent comme Meilleur film de l'année, tandis que The Village Voice, le cite parmi les meilleurs films de l'année 90.
En 1997, Velvet Goldmine, avec Ewan McGregor, Jonathan Rhys-Meyers, Christian Bale et Toni Collette, porte un regard acerbe et visuellement spectaculaire sur le glam rock des années 70. Pour le New York Times, le résultat est d'un surréalisme éblouissant, et le Jury du Festival de Cannes 1988 lui décerne le Prix de la meilleure contribution artistique.
Mais c'est, sans doute, son dernier film, Loin du paradis, qui reçoit le plus d'éloges en 2002. Il marque les retrouvailles entre Todd Haynes et Julianne Moore, sublimée en Desperate housewife qui, trompée par son mari, provoque le scandale dans l'Amérique des années 50 en se liant d'amitié pour son jardinier noir. C'est une pluie de récompenses qui s'abat sur ce mélodrame flamboyant et ses interprètes : Meilleur film de l'année pour le New York Film Critics Circle et le Chicago Film Critics Association, 4 nominations aux Golden Globes (dont Meilleur réalisateur et Meilleure actrice) et 4 nominations aux Oscar (dont Meilleur scénario et Meilleure actrice).
En 2007 sort I'm not there, un voyage à travers les âges de la vie de Bob Dylan. 6 acteurs incarnent Dylan tel un kaleidoscope de personnages changeants : poète, prophète, hors la loi, imposteur, comédien, martyr et Born again.
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