Scarlett est née à New York. Elle a fait ses premiers pas de comédienne à 8 ans dans la production off-Broadway de Sophistry au Playwright's Horizons de New York, aux côtés d'Ethan Hawke.Elle n'a que 14 ans lorsqu'elle est remarquée pour son interprétation de Grace Maclean, l'adolescente traumatisée par un accident de cheval dans le film de Robert Redford, L'homme qui murmurait à l'oreille des chevaux. Elle a joue ensuite le rôle d'une apprentie pianiste dans The Barber, L'homme qui n'était pas là des frères Coen, et celui de l'amie de Thora Birch dans Ghost World de Terry Zwigoff, pour lequel elle a remporté le prix du meilleur second rôle du Toronto Film Critics Circle.Elle a tenu son 1er rôle important au cinéma dans le film de Lisa Krueger Manny & Lo, où elle était Manny. Elle obtient également le rôle-titre du film de Peter Webber La jeune fille à la perle, dans lequel elle incarnait la muse de Vermeer, joué par Colin Firth, et a joué dans A love song for Bobby Long de Shainee Gabel, avec John Travolta.Elle a obtenu le Prix d'interprétation de Festival de Venise pour son rôle face à Bill Murray dans Lost in translation de Sofia Coppola, ce qui a contribué à la faire connaître du grand public.Elle a joué dans Match Point de Woody Allen et The Island avec Ewan McGregor, sous la direction de Michael Bay. Elle a aussi été l'interprète de An American Rhapsody d'Eva Gardos et Arac Attack d'Ellory Elkayem.On la retrouve dans L'Irresistible North de Rob Reiner, Juste cause d'Arne Glimcher où elle est la fille de Sean Connery, If Lucy fell d'Eric Schaeffer et Maman, je m'occupe des méchants de Raja Gosnell. En 2005 elle est à l'affiche de En bonne compagnie de Paul Weitz. On la retrouve ensuite l'année suivante dans Love Song de Shainee Gabel. Cette même année, elle est à l'affiche du film de Woody Allen, Scoop puis de Brian de Palma, Le Dahlia Noir avant d'être dirigée par Christopher Nolan dans Le prestige. En 2007, elle tourne Deux soeurs pour un roi avec Nathalie Portman et Le journal d'une baby sitter. En 2008, elle retrouve son nouveau réalisateur fétiche Woody Allen pour Vicky Cristina Barcelona. Scarlett s'essaie également à la chanson puisqu'elle sort un album en mai 2008. Anywhere I Lay My Head est un hommage à Tom Waits. A noter que David Bowie a collaboré à deux chansons de l'opus, Falling Down et Fannin' Street, en y apposant sa voix sur les choeurs. A la rentrée de la 2009, elle sort, presque discrètement, un deuxième album enregistré avec Pete Yorn : Break Up (WEA).La même année, elle joue un professeur de yoga dans Ce que pensent les hommes, adaptation cinématographique du livre He's Just Not That Into You(Greg Behrendt), où elle a pour partenaires Drew Barrymore, Jennifer Aniston, Jennifer Connelly, Bradley Cooper, Ben Affleck, Kevin Connolly, Ginnifer Goodwin et Justin Long. Bien que les critiques manquent d’enthousiasme, Scarlett obtient quelques échos favorables, notamment du Baltimore Sun, disant qu'elle « prouve qu'elle n'a pas besoin de Woody Allen pour être drôle » ainsi que San Francisco Chronicle qui l'encense en écrivant qu'« elle est devenue une actrice comique habile ».En 2010, elle prête ses traits au personnage de la Veuve Noire dans le film d'action Iron Man 2, réalisé par Jon Favreau.Elle reprend ce rôle en 2012 dans Avengers, qui devient après sa sortie le troisième plus grand succès commercial de l'histoire du cinéma.En 2012, elle interprète une jeune gardienne en chef d'un zoo à l'abandon dans Nouveau Départ, un film de Cameron Crowe.Le 2 mai 2012, elle obtient son étoile sur le Walk of Fame à Hollywood Boulevard.En 2012, elle se fait également remarquer dans le rôle de Janet Leigh dans le film biographique sur Alfred Hitchcock, Hitchcock. Dans ce film, elle joue aux côtés de Jessica Biel (Vera Miles),Helen Mirren (Alma Reville) et Anthony Hopkins (Alfred Hitchcock).Le 16 novembre 2013 elle reçoit le prix de la meilleure actrice pour le film Her lors du 8e Festival international du film de Rome.
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