Quelques jours après avoir obtenu une licence d'art dramatique à l'Université de Boston, il postule avec succès pour le rôle de John Belushi dans le film Wired (1989).
Il tourne ensuite en guest-star dans Deux flics à Miami, Un flic dans la mafia, La loi de Los Angeles, Murphy Brown et Seinfeld, et en 1991, décroche le rôle-titre de la série The Commish, diffusée sur ABC jusqu'en 1996.
Après cela, il interprète à Broadway le one-man show Defending the caveman et durant quelques années, alterne cinéma et télévision avant d'être consacré en 2002 par The Shield. Michael Chiklis est la vedette de la série ultra-réaliste The Shield qui lui valu le Golden Globe, l'Emmy et le Prix de la Television Critics Association pour son rôle de flic rebelle, n'obéissant qu'à ses propres règles.
Réalisateur et producteur occasionnel de cette série à succès, Chiklis compte parmi ses autres films Nixon d'Oliver Stone, Soldier avec Kurt Russell, et Issue de secours avec William Hurt et Jennifer Tilly.
Il a participé en outre à la série comique Daddio et a tenu le rôle de Curly dans le téléfilm The three stooges, dont Mel Gibson était le producteur exécutif.
En 2005, il est à l'affiche du film de Tim Story, Les 4 fantastiques où il interprète le rôle de Ben Grimm, La Chose. On le retrouve également dans l'autre adaptation du fameux comics : Les 4 Fantastiques et le Surfeur d'Argent, sorti en 2007. L'année suivante, il est la star du film d'horreur de Sebastian Gutierrez : Rise, également interprété par Lucy Liu. En 2008, il est à l'affiche de L'oeil du mal de D.J Caruso.
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