John Turturro se dirige tardivement vers des études d'art dramatique. Après quelques années de théâtre, il fait ses premiers pas au cinéma en 1980 en décrochant un petit rôle au culot lors d'une audition improvisée pour Raging Bull. Le réalisateur Martin Scorsese le réemploiera d'ailleurs 6 ans plus tard dans La Couleur de l'argent.
Entre 1980 et 1986, on voit apparaître la longue silhouette gauche de John Turturro chez d'autres grands cinéastes tels que Woody Allen ou Michael Cimino. La fréquentation du cinéma d'auteur ne l'empêche pas de s'essayer dans le même temps à des films plus commerciaux comme Le Kid de la plage ou Exterminator II.
Il tourne à 7 reprises avec Spike Lee et 2 fois avec les frères Coen. On le voit également sous la direction de réalisateurs aussi divers que Francesco Rosi, Robert Redford, Diane Keaton ou Tim Robbins.
En 2008, il tourne What just happened aux côtés de Robert de Niro, Bruce Willis et Sean Penn. On le retrouve en 2009 dans Transformers 2 : la revanche de Michael Bay, puis L'attaque du métro 123 de Tony Scott, interprété également par John Travolta et Denzel Washington.
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