John Gavin Malkovich est né le 9 décembre 1953 à Christopher dans l'Illinois, d'un père spécialiste de l'environnement, Dan, et d'une mère rédactrice dans un journal, Joanne, et a passé sa jeunesse dans la ville de Benton.
En 1976, à la fin de ses études, il part pour Chicago avec ses amis Terry Kinney et Jeff Perry. Là il retrouve Gary Sinise avec qui il fonde la Steppenwolf Theatre Company, qui s'impose rapidement parmi les troupes les plus créatives d'outre-atlantique. En l'espace de 6 saisons, il y met en scène 16 pièces, dont il est fréquemment l'interprète et le décorateur. Parmi celles-ci " Mort d'un commis voyageur " de Arthur Miller, "Des souris et des hommes " d'après Steinbeck ou encore " Balm in Gilead " de Lanford Wilson pour lequel il recevra en 1980 le Joseph Jefferson Award, et en 1984 le Drama Desk et l'Outer Critics Circle Award pour sa mise en scène.
Cette même année il fait ses débuts de comédien dans Les saisons du coeur de Robert Benton, pour lequel il est d'ailleurs nominé aux Oscars dans la catégorie Meilleur Second Rôle. Il interprète ensuite La déchirure de Roland Joffé puis Eleni de Peter Yates. , il connaît aussi le succès avec La ménagerie de verre de Paul Newman, et L'empire du soleil de Steven Spielberg.
Sa arrière prend un nouveau tour avec le succès mondial du film Les Liaisons Dangereuses de Stephen Frears en 1988. Il n'interprète pas seulement le rôle de Valmont mais il investit complètement la personnalité complexe du personnage à la limite de l'androgynie. D'ailleurs la rumeur veut que sur le tournage il ait eu une liaison avec Michelle Pfeiffer.
Puis on le voit dans La ligne de mire, en méchant rusé, film pour lequel il est de nouveau nominé aux Oscars et dans des productions aussi diverses que Un thé au Sahara en 1990, Par-delà les nuages en 1995. . Sa filmographie figurent également Le roi des aulnes de Volker Schlöndorff, Les hommes de l'ombre de Lee Tamahori, De l'autre côté de Manhattan de Steve Rash, Les imposteurs de Michael Lindsay-Hogg, Jennifer 8 de Bruce Robinson, Portrait de femme de Jane Campion, aux côtés de Nicole Kidman, Les ailes de l'enfer de Simon West, où il donne la réplique à Nicolas Cage et Steve Buscemi.
Il est l'interprète d'une version imaginaire de lui-même dans le film de Spike Jonze Dans la peau de John Malkovich, avec John Cusack et Cameron Diaz, qui est en fait une sorte d' au comédien le plus protéiforme et le plus mystérieux de sa génération. On le voit également dans Jeanne d'Arc de Luc Besson, Le temps retrouvé de Raoul Ruiz, L'homme au masque de fer de Randall Wallace, où il joue le mousquetaire Aramis, aux côtés de Jeremy Irons, Gabriel Byrne, Gérard Depardieu et Léonardo Di Caprio, puis L'ombre du vampire de E. Elias Mehrige.
Il joue ensuite dans Je rentre à la maison de Manoel de Oliveira, Les hommes de main de Brian Koppelman et David Levien, Les âmes fortes de Raoul Ruiz et Ripley's game de Liliana Cavani, The art school confidential de Terry Zwigoff et retrouve une fois de plus le cinéaste Raoul Ruiz pour Klimt.
En 2002, il passe derrière la caméra pour réaliser Dancer upstairs, avec Javier Bardem, puis un court métrage, Hideous man.
Parallèlement au cinéma et au théâtre, il possède une société de création de vêtements masculins sous la griffe Mrs. Mudd.
En 2006, il revient en force sur le grand écran en interprétant Alan Conway dans la comédie de Brian Cook, Appelez-moi Kubrick. Adapté de faits réels, ce film met en scène, Alan Conway, qui pendant des mois s'est fait passer pour l'un des plus grands réalisateurs de tous les temps, Stanley Kubrick. Cette même année, il est à l'affiche de Rochester de Laurence Dunmore. Film dont il est également le producteur et dans le quel il incarne le personnage de Charles II.
En 2006 il est à l'affiche de Eragon de Stefen Fangmeier. En 2007, on le retrouve dans Beowulf de Robert Zemeckis, une épopée cinématographique sans précédent et une spectaculaire plongée dans l'ère lointaine et tumultueuse des héros conquérants, des monstres et des dragons.
Malkovich est également un homme de théâtre. En 1982, il débute à New York dans L'Ouest, le vrai. Il a adapté à la scène le roman de Don De Lillo "Libra" et a créé à Broadway States of Shock" de Sam Shepard. Il a mis en scène plusieurs pièces de théâtre, notamment en France, pays qu'il apprécie beaucoup et dans lequel il a vécu.
En 2008, John Malkovich joue dans L'échange de Clint Eastwood, aux côtés d'Ajolina Jolie, puis dans la comédie des frères Coen, Burn after reading, en compagnie de George Clooney et Brad Pitt. En 2009, il joue dans Et après de Gilles Bourdos et dans Mister Showman de Sean McGinly.
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