Issu de la Goodman School of Drama de Chicago, Reilly a fait son apprentissage dans deux théâtres légendaires de la Cités des vents : le Steppenwolf (avec lequel il joua aussi à Broadway le rôle de Noah Joad dans Les raisins de la colère) et l'Organic Theatre, où il écrivit et interpréta la pièce à deux personnages Walkin the Boogie. Il compte aussi à son répertoire Le Roi est mort d'Eugène Ionesco (qu'il produisit et interpréta à l'Actors Gang Theater de Los Angeles), L'anniversaire de Pinter, Un tramway nommé Désir de Tennessee Williams (dans le rôle de Mitch), Othello, Peer Gynt et L'Ouest, le vrai de Sam Shepard, qu'il reprit en 2000 à Broadway avec Philip Seymour Hoffman. Le spectacle sélectionné au Tony, valut à ses deux interprètes une nomination au Tony du Meilleur Acteur.
L'inclassable John C.Reilly, qui s'est essayé avec un égal bonheur aux emplois les plus divers (flic, star du porno, militaire, flambeur à la petite semaine, gangster, etc) compte aussi parmi ses films : Hoffa de Danny DeVito, Jours de tonnerre de Tony Scott, La rivière sauvage de Curtis Hanson, Pour l'amour du jeu de Sam Raimi, Georgia d'Ulu Grosbard et Dolores Clairbone de Taylor Hackford. Dès 1989, il se fait remarquer dans Outrages de Brian de Palma. C'est Paul Thomas Anderson qui le popularise dans presque tous ses films : Hard Eight avec Gwyneth Paltrow, Boogie Nights avec Mark Wahlberg et Burt Reynolds, Magnolia... Terrence Malick l'engage dans le rôle du sergent Storm pour La ligne rouge.
Il campe un mémorable mari dans Chicago de Rob Marshall, film dans lequel on aperçoit encore un de ses talents : le chant. En 2005 il est à l'affiche de Aviator de Martin Scorsese où il incarne Noah Dietrich puis il joue dans le troublant Dark Water de Walter Salles. John C Reilly se fait, une fois de plus remarquer aux côtés de Jennifer Aniston dans The Good Girl. En 2008, aux côtés du comique Will Ferrell dans le film Frangins malgré eux.
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