Né à La Nouvelle-Orléans, Jeffrey Hunter (de son vrai nom Henry Herman McKinnies) commecne sa carrière par des petites prestations dans des salles communales et pour la radio locale, avant de voir ses études interrompues par la Seconde guerre mondiale où il sert dans la Marine.
À son retour du champ de bataille, ce beau gosse au regard clair reprend là où il s'était arrêté et entame un cursus à l'Université de Californie, dans le domaine de la radio où il a déjà fait ses preuves. C'est là qu'au coeur des années 50, des chasseurs de talent de la 20th Century Fox le repère et lui proposent un contrat de 2 ans.
Après quelques honorables seconds rôles dans Marin du roi (1953), Plumes blanches (1955), il obtient aux côtés de John Wayne ce qui constitue sans doute un de ses rôles les plus marquants, celui de Martin Pawley dans La Prisonnière du Désert (1956). Il tourne d'ailleurs dans la foulée deux fois pour John Ford (La Dernière fanfare et Le Sergent noir) qui conseille vivement ce jeune fougueux à son collègue Nicholas Ray à la recherche d'un Jésus pour son Roi des rois (1961).
Le rôle, plutôt risqué, ne lui apporte guère que des critiques très mitigées et le film sonne presque le glas de la carrière d'Hunter. Hormis une apparition dans le casting à rallonge du Jour le plus long, il n'aura plus guère à se mettre sous la dent que des rôles mineurs dans des séries B peu reluisantes.
À son retour du tournage du Clan des frères Mannata, il souffre de plusieurs attaques dont une provoque une grave chute dans les escaliers. Atteint à la tête, il succombe à une hémorragie cérébrale le 27 mai 1969.
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