Née à Conyers, en Georgie, Holly Hunter fait ses premières armes dans des spectacles scolaires.
Elle étudie le théâtre puis déménage à New York pour entamer une carrière d'actrice, carrière qu'elle débute au début des années 80. C'est avec ses amis les frères Coen qu'elle débute réellement (Sang pour sang, Arizona Junior). A la fin des années 80, elle aura tournée avec Steven Spielberg (Always) et James L. Brooks (Broadcast news), deux cinéastes populaires et très implantés dans le paysage américain. Toute fois, c'est avec une australienne et en Nouvelle-Zélande qu' Holly Hunter décrochera le rôle qui fait basculer sa carrière. En 1993, Jane Campion lui confie le rôle de la muette Ada MacGrath, personnage pour lequel l'actrice décroche l'Oscar, le Prix d'interprétation et l'Ours d'argent de la meilleure actrice. La même année, elle tourne La firme de Sidney Pollack.
Par la suite, Holly Hunter se permet de choisir des films qui sied parfaitement à l'aura de charme sympathique qu'elle dégage. On la voit aussi bien dans des grosses productions (Copycat avec Sigourney Weaver) que dans des films indépendants (Week-end en famille de Jodie Foster, Crash de David Cronenberg, Ce que je sais d'elle... d'un simple regard de Rodrigo Garcia...). Elle devient, de fait, une des actrices les plus respectées de la profession. Elle retrouve les frères Coen pour jouer Penelope dans O'Brother (2000) puis co-produit en 2003 Thirteen de Catherine Hardwicke, film indépendant sur l'adolescence à l'opposé de celle formatée par la série des American Pie.
En 2004, elle est Elastigirl dans Les Indestructibles de Brad Bird. Si elle espace son temps sur les plateaux de cinéma, elle trouve un second souffle à la télévision en 2007 avec la série Saving Grace où elle incarne une femme flic en quête de rédemption.
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