Fils de l'acteur-scénariste Dominick Dunne, Griffin vient très tôt s’installer à New York pour étudier le métier d’acteur au Neighborhood Playhouse. Peu de temps après, il débute à Broadway dans Search and Destroy, écrit par Howard Korder. Sa carrière théâtrale lui a valu un Theater World Award et une nomination au Drama Desk Award.
Il s’oriente par la suite vers le cinéma comme acteur et producteur, avec Head over heels de Joan Micklin Silver. Ce premier film lui permet de tenir ensuite des rôles principaux dans des films comme Le loup-garou de Londres de John Landis, Johnny dangerously d’Amy Heckerling, avec Michael Keaton, et surtout After hours de Martin Scorsese, qu’il produit également et pour lequel il est nommé au Golden Globe du meilleur acteur.
Après avoir enchaîné les seconds rôles aux côtés de Madonna (Who's that girl ?) ou Macauley Culkin (My girl), il se lance en 1996 dans la réalisation, avec le court d'animation Duke of groove, qui décroche une nomination à l'Oscar. Son premier long métrage est Addicted to love en 1997. Il y dirige Meg Ryan et Matthew Broderick. Il réalise ensuite Les ensorceleuses avec Sandra Bullock et Nicole Kidman.
En 2000, il réalise Famous, dont il était également l’interprète aux côtés de Laura Kirk et Nat DeWolf. Ce faux documentaire qui joue sur la dérision a été présenté dans la section Un certain regard au Festival de Cannes 2000 et dans la section Panorama au Festival de Deauville. On y croise des guest stars comme Sandra Bullock, Spike Lee, Charlie Sheen ou Rosanna Arquette. En 2005, Griffin Dunne réalise et produit le drame Fierce people, interprété par Diane Lane et Donald Sutherland.
Il a depuis tenu un rôle dans Game 6 de Michael Hoffman, face à Robert Downey Jr. et Michael Keaton, un film dont il était aussi producteur.
En tant qu'acteur, on a pu le voir dans Snow angels de David Gordon Green, avec Kate Beckinsale et Sam Rockwell, qui a été présenté au Festival de Sundance 2007.
Parmi les autres films qu’il a produits figurent Baby it's you de John Sayles, et A Bout de course de Sidney Lumet avec River Phoenix. Ce dernier film a été nommé à deux Oscars. Ses deux productions suivantes sont White Palace avec Susan Sarandon et James Spader, réalisé par Luis Mandoki, et Ce cher intrus avec Richard Dreyfuss et Holly Hunter, réalisé par Lasse Hallström. Il a depuis été producteur exécutif de Bienvenue chez Joe de John Payson.
Côté télévision, Griffin Dunne a été nommé à l’Emmy de la meilleure guest star pour sa prestation dans "Frasier" et a été nommé deux fois à l’Ace Award pour son travail sur HBO et Showtime.
En 2008, il met en scène Colin Firth et Uma Thurman dans Un mari de trop, puis joue dans Broken english de Zoe Cassavetes.
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