Né le 22 avril 1963, il entre en 1984 au Conservatoire National d'Art Dramatique de Paris, dans les classes de Jean-Pierre Vincent et Michel Bouquet.
Il débute au théâtre en 1988 avec le Sophonisbe de Corneille dans le rôle de Lépide (1988) et poursuit notamment avec La Double Inconstance de Marivaux ou encore Ruy Blas de Victor Hugo. Puis il se fait remarquer pour sa création d'André le Magnifique en 1996.
Le 27 janvier 1997, le comédien devient le 505ème sociétaire de la Comédie Française. Il y joue entre autres le Marquis dans Le Legs de Marivaux, Octave dans Les Fourberies de Scapin en 1998, et obtient le Molière 1999 de la révélation masculine pour son interprétation de Ivan Alexandrovitch Khlestakov dans Le Revizor de Gogol.
En parallèle, il poursuit une carrière cinématographique, qu'il amorce en 1989 avec Xénia de Patrice Vivancos et qu'il poursuit sous la direction de son frère Bruno dans Versailles Rive-Gauche en 1992. Les 2 frères se retrouvent 3 ans plus tard avec Dieu seul me voit. Il apparaît aussi dans Comment je me suis disputé de Arnaud Desplechin (1994), Jeanne et le garçon formidable de Olivier Ducastel et Jacques Martineau (1997), Les Enfants du siècle de Diane Kurys (1998) ou Le voleur de Saint-Aubin de Claire Devers (1999).
En 2000, il revient au théâtre avec Le Misanthrope et signe la mise en scène de la pièce Tout mon possible. Il tourne de nouveau sous la direction de son frère en 2001 dans Liberté-Oléron.
Entre temps, il multiplie les rôles secondaires dans des comédies. On le retrouve ainsi dans Le Journal du séducteur (1995) de Danièle Dubroux, Rien sur Robert (1999) de Pascal Bonitzer. Et il fait même une petite apparition dans Etat des lieux (1994), le 1er film de Jean-Francois Richet.
Il obtient par la suite des rôles plus importants. Dans La Mort du Chinois (1997) et Les Frères Soeur, il partage la vedette avec José Garcia. En 2000 et 2001, on le retrouve dans des films dramatiques d'une plus grande envergure comme La Chambre des officiers de Francois Dupeyron (2000) et Laissez-passer de Bertrand Tavernier (2001).
En 2001, il tient le rôle principal de Candidature, le 1er moyen métrage d'Emmanuel Bourdieu. En 2002, il est le mari ruiné et suicidaire de Karin Viard dans Embrassez qui vous voudrez, le nouveau film de Michel Blanc, avant d'incarner l'année suivante le reporter Rouletabille dans Le Mystère de la chambre jaune, de son frère Bruno Podalydès.
Il apparaît ensuite dans le 1er film de Valeria Bruni-Tedeschi , Il est plus facile pour un chameau..., avant de partager l'affiche avec Emmanuelle Devos dans Bienvenue en Suisse. 2005 est une année très productive pour Denis Podalydès : fort du succès du Mystère de la chambre jaune, il reprend le rôle de Rouletabille dans Le Parfum de la dame en noir où il retrouve toute l'équipe du 1er film. Il s'éloigne ensuite de la comédie pour tourner dans des films plus graves comme Les Ames grises d'Yves Angelo, et Caché de Michael Haneke. Il est également à l'affiche de la comédie de et avec Valérie Lemercier, Palais Royal !.
En 2006 il joue dans le film de Daniel Duval, Le temps des Porte-Plumes. L'année suivante, il est aux côtés de Sandrine Kiberlain et Emilie Dequenne dans la comédie de Marc Fitoussi, La vie d'artiste. On le retrouve en 2008 dans les biopics Sagan de Diane Kurys, puis Coluche, l'histoire d'un mec d'Antoine de Caunes.
En 2009, on le retrouve à l'affiche du 1er long métrage de Mathias Gokalp : Rien de personnel, un drame acide sur la (sur)vie en entreprise puis, totalement grimé, à l'affiche de la comédie populaire Neuilly sa mère! Puis c'est dans Une exécution ordinaire qu'on le voit, donnant la réplique à André Dussolier, Marina Hands et Edouard Baer.
Franc-tireur et n'en faisant qu'à sa tête, Podalydès va où il veut et privilégie souvent le projet à son potentiel commercial. Il est ainsi à l'affiche du premier long-métrage à petit budget de Xabi Molia, 8 fois debout, où il joue Mathieu un paumé aux allures de clown lunaire.
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