C'est en 1975 qu'il signe avec Frisson son 1er film commercial et avec Rage il bat un record en remportant 7 millions de dollars pour un investissement d'un peu plus de 500 000 dollars.
En 1979, Chromosome 3, orienté davantage sur le suspens psychologique que sur l'action est salué par la critique et il accède ainsi à des projets plus ambitieux aux budgets plus conséquents.
Dead Zone, adapté du best-seller de Stephen King en 1984, lui permet de remporter 3 des 5 prix du Festival du Film d'Avoriaz, ainsi que 7 citations aux Edgar Allan Poe Awards américains.
Mel Brooks lui propose alors de réaliser La mouche, un remake du classique de 1958. Le film obtient l'Oscar des meilleurs maquillages spéciaux et partage un Prix du Jury du Festival d'Avoriaz et marque la 2ème apparition de David Cronenberg comme acteur, ici dans un rôle de gynécologue (la 1ère était dans Série noire pour une nuit blanche de John Landis).
En 1989, il tient un rôle principal dans Cabal de Clive Barker et commence à écrire le scénario adapté du livre de William S. Burroughs, Le festin nu.
Le film est tourné à Toronto en 1991. L'année suivante, il réalise M. Butterfly d'après le succès de Broadway lauréat du Tony Award. Il tourne pour la 1ère fois à l'étranger, en Chine, en Hongrie et en France.
La même année, Le festin nu remporte 8 Genie Awards canadiens, dont ceux du meilleur film, du meilleur réalisateur et du meilleur scénario. La National Society of Film Critics élit Cronenberg au titre de meilleur réalisateur et couronne son scénario. Il remporte aussi le New York Film Critics Circle du meilleur scénario.
Il adapte et produit ensuite Crash, le roman de J.G. Ballard. Le film provoque une controverse internationale, remporte le Prix du Jury au Festival de Cannes en 1996, pour son audace et son innovation et cinq Genie Awards canadiens : meilleur réalisateur, meilleur scénario d'adaptation, meilleure photo, meilleur montage et meilleur montage son. Il obtient aussi le Golden Reel Award et représente le plus gros succès du box-office canadien.
En 1995, inspiré par une interview de Salman Rushdie et l'idée d'un artiste se trouvant soudain traqué pour être éliminé, il écrit puis produit et réalise Existenz. Le film obtient l'Ours d'Argent au Festival International du Film de Berlin, un Genie Award du meilleur montage et est cité à l'Ours d'Or, au prix du meilleur film du Festival international de Catalogne, au Saturn Award et au Golden Reel.
David Cronenberg a imposé son style à travers une oeuvre très personnelle. Ses films lui ont valu une grande variété de prix et de distinctions dans le monde entier. Il est docteur honoris causa de l'University of Toronto depuis juin 2001. Chevalier de l'ordre des Arts et Lettres depuis 1990, il a été élevé au grade d'Officier en 1997. En 1999 il était le président du jury du Festival de Cannes.
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