Billy Crudup est né le 8 Juillet 1968 à Manhasset, dans l'état de New York.
Il a fait ses débuts au cinéma en 1996 dans Sleepers de Barry Levinson, aux côtés de Robert De Niro et Brad Pitt, puis a joué sous la direction de Woody Allen dans Tout le monde dit I love you de Woody Allen.
Il a ensuite tenu le rôle principal de Inventing the Abbotts de Pat O'Connor, avec Liv Tyler et Joaquin Phoenix. En 1998, il a joué dans Without limits de Robert Towne, produit par Tom Cruise et Paula Wagner. Son portrait du coureur de fond Steve Prefontaine lui a valu le National Board of Review Award for Breakthrough Performance. Il a depuis été l'interprète de The hi-lo country de Stephen Frears, avec Woody Harrelson et Patricia Arquette, et a prêté sa voix au film d'animation Princesse Mononoké de Hayao Miyazaki.
Billy Crudup a été l'interprète de Charlotte Gray de Gillian Armstrong, face à Cate Blanchett, et de World traveler de Bart Freundlich, avec Julianne Moore. On l'a vu dans Presque célèbre, écrit et réalisé par Cameron Crowe, avec Frances McDormand et Kate Hudson, et dans Le fantôme de Sarah Williams de Keith Gordon, avec Jennifer Connelly.
Il a joué auparavant dans le film indépendant d'Alison MacLean Jesus' son, avec Samantha Morton, Holly Hunter et Denis Leary, pour lequel il a obtenu le Prix du meilleur acteur au Festival du Film de Paris et une citation à l'Independent Spirit Award. Il a également joué dans Compleat female stage beauty avec Claire Danes et de The adventurer. En 2004 il joue aux côtés de Ewan McGregor dans Big Fish de Tim Burton. En 2006 il est à l'affiche de Trust the man de Bart Freundlich. On le retrouve en 2009 dans le film Watchmen, réalisé par Jack Snyder, puis aux côtés de Jojnny Depp et Christian Bale dans Public ennemies.
Côté théâtre, il a été cité au Tony Award du meilleur comédien pour son interprétation de The Elephant Man. Il a débuté à Broadway dans la pièce de Tom Stoppard Arcadia, mise en scène par Trevor Nunn, qui lui a valu plusieurs.
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